La infección viral asintomática se asocia con un menor rendimiento reproductivo del huésped en las poblaciones de visones salvajes

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 9390 (2023) Citar este artículo

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Muchos virus endémicos circulan en poblaciones sin huéspedes que muestren signos visibles de enfermedad, aunque aún tienen el potencial de alterar la supervivencia o la reproducción del huésped. El virus de la enfermedad del visón Aleutiano (AMDV) circula en muchas poblaciones de visón americano (Neogale vison) en sus rangos nativos e introducidos. En este estudio, analizamos cómo la infección por AMDV en hembras de visón americano afecta la reproducción de una población salvaje. Las hembras infectadas con AMDV dieron a luz camadas significativamente más pequeñas (5,8 crías) que las hembras no infectadas (6,3 crías), lo que significa que el tamaño de la camada se redujo en un 8 %. Las hembras más grandes y las hembras de un año tuvieron camadas más grandes que las hembras más pequeñas y mayores. No hubo diferencias significativas en la supervivencia de toda la camada entre hembras infectadas y no infectadas; sin embargo, la supervivencia de las crías hasta septiembre u octubre dentro de las camadas de hembras infectadas fue un 14 % más baja que la de las camadas de hembras no infectadas. Este vínculo negativo entre la infección y el rendimiento reproductivo significa que la enfermedad de las Aleutianas podría afectar gravemente a la población de visones salvajes. Este estudio aumenta nuestra comprensión de las amenazas que plantea la propagación de virus a la vida silvestre de animales de granja o humanos, destacando que los virus que circulan en la vida silvestre, incluso en ausencia de manifestaciones clínicas, pueden ser impulsores importantes de la dinámica de población en la vida silvestre.

Las enfermedades tienen ramificaciones significativas para la densidad de población de la vida silvestre, la distribución, la pérdida de diversidad genética y, en consecuencia, para la conservación. Las enfermedades emergentes pueden provocar extirpaciones locales y, en casos extremos, incluso la extinción de especies1. Los virus son un patógeno que, en poco tiempo, puede causar un brote de enfermedad que conduce a una disminución de la densidad de población a través de la mortalidad masiva. Por lo tanto, los brotes de enfermedades virales generan gran interés y con frecuencia están bien descritos en la literatura2, por ejemplo, la mortalidad masiva de focas causada por el virus del moquillo focino3. Los brotes de enfermedades pueden afectar a muchas especies diferentes en varios niveles tróficos, lo que puede alterar significativamente la estructura del ecosistema (p. ej., la rabia afecta tanto a los principales depredadores, como los lobos, como a los mesodepredadores, como los zorros). Muchos virus endémicos circulan en poblaciones sin signos visibles de enfermedad en los anfitriones4, mientras siguen teniendo un efecto biológicamente significativo en el huésped. Aunque tales cepas de virus tienen el potencial de alterar la aptitud del huésped, es posible que el tamaño de la población de huéspedes no disminuya a corto plazo debido a una respuesta compensatoria en la parte no infectada de la población. Sin embargo, a largo plazo, mediante la reducción de la reproducción o el aumento de la mortalidad, los virus endémicos pueden reducir significativamente la abundancia de huéspedes5. Sin embargo, pocos estudios han explorado cómo la infección viral no letal afecta la aptitud y, en particular, la supervivencia y/o la reproducción de los huéspedes de la vida silvestre.

De acuerdo con el 'principio de asignación' de tiempo y energía6, el costo energético de la respuesta inmune a una infección viral puede competir con otros eventos de la historia de la vida, como la reproducción, por recursos corporales limitados7. Por lo tanto, el costo de la respuesta inmune puede hacer que las hembras infectadas tengan camadas más pequeñas. De hecho, los estudios han descrito los efectos de la infección viral en el rendimiento reproductivo de los mamíferos de granja8, pero se sabe poco sobre su impacto en las especies silvestres9. Estudiar el efecto de un virus en la reproducción es un desafío, ya que una serie de factores que afectan la reproducción en la vida silvestre pueden enmascarar los efectos sutiles de la infección viral. Los rasgos de la madre, como su tamaño, edad o condición corporal, son factores importantes que afectan el rendimiento reproductivo. Las hembras más grandes generalmente dan a luz camadas más grandes10, y las hembras más jóvenes tienden a ser menos productivas que las mayores (hipótesis de inversión terminal)11,12. Sin embargo, la reproducción también puede disminuir en las hembras mayores (hipótesis de la senescencia reproductiva13) o aumentar con el aumento de la capacidad y la experiencia reproductiva (hipótesis de restricción)14. Además, la variación espacial y temporal en la abundancia de alimentos o la competencia intraespecífica (densidad de población) también pueden afectar el rendimiento reproductivo, especialmente en los criadores de ingresos, para quienes la reproducción está relacionada con el uso de los ingresos energéticos actuales15. Finalmente, los diferentes métodos utilizados para determinar el tamaño de la camada pueden dar diferentes medidas de rendimiento reproductivo, incluso dentro de un solo individuo, ya que los diferentes métodos generalmente toman medidas en diferentes fases del proceso de desarrollo reproductivo16. En general, el recuento de embriones da estimaciones más altas del tamaño de la camada que el recuento de cicatrices placentarias (consulte la explicación detallada en la sección "Materiales y métodos")16. Por lo tanto, estos parámetros (las características de la madre y el método utilizado) deben tenerse en cuenta al cuantificar el impacto del estado de infección de una hembra en el tamaño de la camada.

El tamaño de la camada es solo un aspecto del desempeño reproductivo; otra es la supervivencia de las crías a la vida independiente (madurez), que puede verse afectada por una interacción entre la condición corporal de la madre y su estado de salud17. Los datos sobre la supervivencia de las crías son limitados para algunos mamíferos, especialmente aquellos con estilos de vida esquivos, y están disponibles principalmente para los mamíferos más grandes que habitan en hábitats abiertos12,18,19. Esto está relacionado con la relativa facilidad de estudiar la supervivencia de las crías en dichas especies a través de observaciones de campo de hembras con radiocollar con crías20. En nuestro estudio, utilizamos un método indirecto para estimar la supervivencia de las crías en relación con el estado de infección de las hembras. Con este fin, analizamos las relaciones de pedigrí inferidas entre las hembras y los conjuntos de individuos subadultos capturados. Inferir relaciones de pedigrí basadas en la disponibilidad de marcadores genéticos como loci de microsatélites y polimorfismos de un solo nucleótido puede complementar los métodos tradicionales de estudio de la reproducción de mamíferos21. Este enfoque no mide directamente la tasa de supervivencia de las crías, ya que no es posible atrapar a todas las crías sobrevivientes, particularmente porque pueden dispersarse antes de ser capturadas. Sin embargo, suponiendo que la proporción de crías no capturadas sea la misma para las camadas de hembras infectadas y no infectadas por el virus, es posible evaluar el efecto del estado de salud de las hembras en la supervivencia de las crías.

El visón americano (Neogale vison), un carnívoro de tamaño mediano, es una especie invasora originaria de América del Norte que ha sido introducida en Europa, Asia y América del Sur22. En Europa, el visón se introdujo en las zonas oriental y occidental del continente por diferentes motivos y de distintas formas. Se introdujo a propósito en la antigua Unión Soviética a través de la liberación de más de 20 000 visones estadounidenses en más de 200 sitios entre 1930 y la década de 197023. En los años siguientes, las poblaciones de visones se expandieron por toda Europa central. En el oeste y el norte de Europa, la especie se importó para criar en granjas peleteras a fines de la década de 1920. El escape accidental de visones de las granjas condujo al establecimiento de poblaciones salvajes en numerosos lugares de Europa que gradualmente expandieron su área de distribución. La gama de visones americanos en Europa todavía se está expandiendo24.

Después de que el visón americano fuera llevado a Europa, el virus de la enfermedad del visón aleutiano (AMDV) se transmitió inicialmente a individuos criados en ranchos en 194625, y luego a visones salvajes a través de fugitivos de granjas. AMDV es un parvovirus altamente contagioso que pertenece al género Parvovirus, familia Parvoviridae26. Debido al pequeño tamaño de su genoma, los parvovirus utilizan un amplio repertorio de estrategias genéticas para mejorar su potencial de codificación y diversidad26. Existe un conocimiento sustancial sobre los efectos del AMDV en visones de granjas peleteras8,27,28,29. La enfermedad de las Aleutianas (EA) suele ser mortal para los visones y provoca múltiples síndromes clínicos, como neumonía intersticial aguda, plasmocitosis, hipergammaglobulinemia, glomerulonefritis mediada por inmunocomplejos y arteritis28,30. El visón afectado puede mostrar una amplia gama de signos clínicos, que incluyen pérdida de peso, mal estado del pelaje, disfunción de órganos y anomalías neurológicas28. La virulencia de la cepa del virus, que puede variar de no virulenta a extremadamente virulenta28, junto con factores del huésped como la edad y el genotipo determinan la gravedad de los síntomas, que pueden variar de subclínicos a fatales26,31. Además de la mortalidad directa en adultos, las infecciones por AMDV pueden provocar una disminución de la fertilidad y abortos espontáneos29,32. Además, la infección por AMDV en visones recién nacidos provoca una neumonía intersticial aguda de progresión rápida con una alta tasa de mortalidad, que varía entre el 30 y el 100 % según la cepa del virus33. AMDV puede persistir en los tejidos de los visones y se ha estimado que solo hasta una cuarta parte de los visones eliminan el virus por completo34. Sin embargo, la viremia en sangre, heces y boca puede ser transitoria35,36.

Se ha informado AMDV en visones silvestres y de rancho en muchas regiones de América del Norte, Asia y Europa37,38,39,40,41. Se ha encontrado que la prevalencia de AMDV en poblaciones silvestres (de América del Norte) y asilvestradas (de Europa) varía entre regiones, alcanzando hasta el 92 %37,39, y en algunas regiones fluctúa con el tiempo con un pico de prevalencia cada 3 –4 años37. AMDV también se ha informado en muchas otras especies de carnívoros en América del Norte y Europa, especialmente en varios Mustelids (en 10 especies), pero también en algunos Procyonids, Mephitids o Felids38,42,43,44,45,46. El virus también se ha propagado a especies en peligro de extinción, como el visón europeo (Mustela luterola), acelerando potencialmente la disminución de sus densidades42. Los visones salvajes infectados con AMDV tenían un índice de condición corporal más bajo y bazos, hígados y riñones agrandados, lo que potencialmente indica que AMDV reduce el estado físico de los visones37. Sin embargo, a pesar de la propagación salvaje de AMDV entre los carnívoros y su alta prevalencia, hay poca evidencia de que AMDV tenga algún efecto perjudicial sobre la aptitud física del visón americano salvaje u otros carnívoros, particularmente sobre su supervivencia o reproducción.

El objetivo de nuestro estudio fue analizar cómo la infección por AMDV afecta la reproducción del visón americano asilvestrado. Esperábamos que la infección por AMDV reduciría el rendimiento reproductivo de los visones al reducir (a) el número de crías por hembra (tamaño de la camada), (b) el número de hembras para las que al menos una cría sobrevivió más de 4 meses (un indicador de mortalidad de la supervivencia total camada-camada), y (c) la proporción de crías que sobrevivieron más de 4 meses (supervivencia de las crías). Analizamos la supervivencia de la camada y de las crías por separado, ya que estas medidas pueden ser indicativas de diferentes efectos del virus en la reproducción. La enfermedad de las Aleutianas puede hacer que las hembras infectadas no den a luz a crías vivas o que sus crías mueran poco después del parto, como se observa con frecuencia en las granjas. También puede reducir la supervivencia de las crías de visón después de que las crías se infectan directamente con el virus, o potencialmente cuando las hembras infectadas proporcionan menos comida a las crías. Para dar cuenta de los rasgos de las madres que afectan la reproducción, también incluimos el tamaño y la edad de la hembra en los análisis.

Recolectamos 1187 cadáveres de visones salvajes (717 machos y 470 hembras) en 4 parques nacionales de dos regiones: el este (Parque Nacional Biebrza—BNP y el Parque Nacional Narew—NNP) y el oeste de Polonia (Parque Nacional Drawa—DNP y Parque Nacional Warta Mouth). Parque—WMNP). Estos parques nacionales son ecosistemas bien conservados que comprenden una variedad de hábitats acuáticos: ríos grandes (WMNP), ríos medianos (BNP y NNP) y ríos y lagos (DNP). Los tipos de hábitat dominantes en estos sitios de estudio son valles de ríos abiertos y/o bosques. Los visones fueron eliminados en los cuatro parques nacionales como parte de los programas de control de especies invasoras incluidos en los planes de conservación de cada parque nacional, que habían sido aprobados por el Ministerio de Medio Ambiente. Los visones se capturaron utilizando trampas de jaula de malla de alambre cebadas con peces y se controlaron una vez al día. Los animales capturados fueron despachados humanitariamente por un veterinario usando una sobredosis de anestésico, congelados generalmente dentro de 1 a 2 horas, y almacenados a -20 °C durante 2 a 10 meses antes de la disección. Además, se recolectaron algunos visones como animales atropellados en los límites de los parques nacionales. Los visones se recolectaron en dos temporadas (sin reproducción: septiembre a enero y reproducción: febrero a agosto) entre 2007 y 2020.

Se disecaron los visones y se extrajo el tejido muscular, el cráneo y el útero. Para cada cráneo, medimos la longitud condilobasal (CBL) con un calibrador electrónico (con una precisión de hasta 0,01 mm) como índice del tamaño corporal femenino. La edad del visón se estimó analizando los caninos superiores en dos pasos. Se extrajeron caninos de visón de los cráneos y se tomaron radiografías, lo que nos permitió dividir a los individuos en dos clases de edad (jóvenes y mayores de 10 meses) según la proporción de pulpa en los dientes47. A continuación, los visones mayores de 10 meses se enviaron a un laboratorio comercial, Matson's Laboratory (PO Box 308, Milltown, MT 59851, EE. UU.), para determinar con precisión su edad en función de los aumentos anuales en las capas de cemento dental.

En Europa, la temporada de apareamiento del visón americano dura desde febrero hasta mediados de abril48,49,50,51. Solo hay un ciclo estral por año y la gestación dura de 40 a 70 días (en promedio 50 días)52,53. El tamaño de la camada se obtuvo contando el número de embriones y el número de cicatrices placentarias en el útero. El número de embriones solo se determinó para las hembras sacrificadas en abril y asumimos que todos los nacimientos en nuestro estudio ocurrieron el 1 de mayo. Cada embrión implantado en el útero deja una cicatriz placentaria; sin embargo, estas cicatrices permanecen visibles solo unos pocos meses (3 a 5 meses) después del parto, porque los tejidos uterinos se regeneran, después de lo cual el número de cicatrices placentarias no representa con precisión el número de crías en una camada54. La tinción de los úteros aumenta la fiabilidad de los recuentos de cicatrices placentarias incluso hasta 7 u 8 meses después del parto55. Por lo tanto, abrimos longitudinalmente los cuernos uterinos y teñimos los úteros según el protocolo descrito por Fournier-Chambrillon et al.55. Como los recuentos de cicatrices placentarias no son fiables después de 8 meses, incluso con tinción55, contamos el número de cicatrices placentarias solo en las hembras sacrificadas entre mayo y diciembre. Dos observadores (MK-S. y AZ) examinaron de forma independiente cada útero después de la tinción. Cuando el número de cicatrices placentarias varió entre recuentos independientes, los úteros se volvieron a analizar para lograr un consenso. Algunos úteros se habían descompuesto en el momento del examen y se volvieron negros después de la tinción. En estos casos no fue posible contar el número de cicatrices y se eliminaron de los análisis.

El estado de infección de AMDV de visones hembra se analizó en el Departamento de Virología y el Departamento de Biociencias Veterinarias de la Universidad de Helsinki, y los métodos se han descrito en detalle anteriormente37,56. En resumen, la sangre del tejido se absorbió en papel de filtro y se almacenó a -20 °C. Para la prueba, se incubaron papeles de filtro (5 mm de diámetro) durante la noche en 100 µl de PBS + BSA al 0,5 % + Tween 20 al 0,05 % y se analizaron con AMDV VP2 ELISA56. Los puntos de corte de ELISA se determinaron analizando un panel de 10 muestras negativas en siete repeticiones y añadiendo 2 desviaciones estándar a la absorbancia media.

Calculamos dos índices para comparar el éxito reproductivo femenino y analizar la aptitud de la descendencia entre hembras infectadas y no infectadas con AMDV: (1) el número de hembras reproductoras de las que se eliminó al menos una cría de ≥ 4 meses de edad, y (2) la proporción de crías ≥ 4 meses de edad en relación con el número de cicatrices placentarias registradas en la madre supuesta. Para obtenerlos, extrajimos ADN de 1187 muestras de tejido de visón utilizando un DNeasy Blood and Tissue Kit (Qiagen) siguiendo las instrucciones del fabricante. Veintiún locus de microsatélites desarrollados para visones se utilizaron para determinar el genotipo de los individuos; los detalles de los marcadores utilizados y los protocolos de amplificación y secuenciación fueron descritos por Zalewski et al.57.

Para cada hembra que dio a luz, se infirió el número de crías que sobrevivieron al menos 4 meses a partir de un análisis de pedigrí realizado en COLONY 2.0.6.858. Según el sexo, la edad y la fecha de muerte de los visones, los visones se separaron en grupos de madres candidatas (> 1 año de edad), padres y crías, para cada año y por separado para cada región: oeste (WMNP y DNP) y este (BNP). y NNP). Solo las hembras muertas entre septiembre y diciembre fueron consideradas candidatas a madres, porque asumimos que las hembras eliminadas entre mayo y agosto no habrían podido nutrir a sus crías hasta la independencia. El parentesco se asignó utilizando la máxima verosimilitud, y este proceso implica inferir los genotipos más probables de los padres no muestreados para construir un pedigrí. Tomamos un enfoque conservador para mitigar la incertidumbre asociada con la realización de un análisis basado en el pedigrí en una población silvestre con muestreo parcial de individuos y el genoma, así como la incertidumbre en torno a los niveles de poligamia en ambos sexos y la consanguinidad, dos factores que son se sabe que influye en la fiabilidad de los análisis genealógicos59. Seleccionamos la configuración de probabilidad más estricta para las ejecuciones de COLONY y solo consideramos las asignaciones con probabilidades ≥ 0,7.

Primero, analizamos la variación del tamaño de camada de hembras infectadas y no infectadas utilizando un modelo lineal generalizado (GLM) con una familia cuasipoisson. Seleccionamos la familia cuasipoisson porque la inspección de las parcelas de diagnóstico para otras familias (p. ej., Poisson) mostró signos de subdispersión (probado con el paquete DHARMa60). También ajustamos un modelo aditivo general con familia de doble poisson (Package gamlss)61, y al inspeccionar las gráficas de diagnóstico del modelo encontramos que ambos modelos se ajustan bien a los datos. Ambos modelos dieron resultados muy similares; por lo tanto, solo hemos presentado el resultado del GLM. Se incluyeron cinco variables explicativas en el modelo completo: (1) estado de infección de la hembra (factor con dos niveles: infectado y no infectado), (2) longitud condilobasal como índice del tamaño de la hembra, (3) sitio de estudio (los cuatro parques nacionales ) para tener en cuenta las posibles diferencias en el hábitat y la base alimentaria entre los sitios, (4) la edad de la hembra al momento del parto (factor de dos niveles: hembras jóvenes y mayores) y (5) el método para evaluar el tamaño de la camada (dos niveles: usando embriones o placenta). cicatrices). También probamos una interacción bidireccional entre el estado de infección y la temporada (reproductiva y no reproductiva) para tener en cuenta la incertidumbre asociada con la posibilidad de incluir hembras falsas positivas en los análisis. Sin embargo, esta interacción no fue significativa y, por lo tanto, se excluyó del modelo final.

Luego probamos las hipótesis de que las hembras no infectadas criarían con éxito al menos un cachorro y que, por el contrario, las hembras infectadas no darían a luz crías vivas o toda la camada moriría después del parto, como se observa a menudo en las granjas. Para probar estas predicciones, realizamos un GLM con una distribución binomial con la variable de respuesta siendo la asignación (1) de cualquiera o ningún joven (0) a cada hembra por los análisis COLONY (ver descripción arriba) y cuatro variables explicativas: (1 ) estado de infección de la hembra, (2) sitio de estudio, (3) edad de la hembra al momento del parto (factor de dos niveles: hembras de un año y hembras mayores), ya que la falta de experiencia en la crianza de crías en hembras de un año podría conducir a un éxito reproductivo más pobre y (4) el número de descendientes candidatos (individuos menores de 10 meses en un año determinado) incluidos en el análisis genealógico en cada región (este u oeste). El número de crías candidatas se incluyó en el modelo para tener en cuenta las diferentes probabilidades de asignar crías a las hembras debido a las diferencias en el esfuerzo de sacrificio entre años y regiones. Esperábamos que con el aumento del número de descendientes sacrificados, aumentaría la probabilidad de asignar al menos un descendiente. Luego verificamos los residuos y la dispersión de los modelos utilizando el paquete DHARMa60.

Finalmente, probamos la hipótesis de que la tasa de supervivencia de crías en camadas de hembras infectadas es menor que en las de hembras no infectadas. Para probar esta predicción, realizamos un GLM con distribución cuasibinomial, siendo la variable de respuesta la proporción de crías potenciales entregadas por la hembra (número de cicatrices placentarias) en relación con la cantidad de crías asignadas a la hembra según lo determinado a través del análisis de pedigrí. Al igual que en el modelo anterior, incluimos cinco variables explicativas: (1) estado de infección de la hembra (dos niveles: infectado y no infectado), (2) sitio de estudio (los cuatro parques nacionales), (3) edad de parto de la hembra (dos -factor de nivel), y (4) el número de descendientes candidatos incluidos en el análisis genealógico en cada año en cada región. Realizamos el análisis en el paquete 'mgcv'62 implementado en R v 4.2.263.

En los años 2007–2020, se capturaron un total de 470 hembras, de las cuales 214 individuos sexualmente inmaduros (< 11 meses) no se reprodujeron y 256 individuos maduros (> 11 meses) se reprodujeron potencialmente en el año de captura. De las hembras potencialmente reproductoras, 164 fueron capturadas entre el 15 de abril y el 31 de diciembre, y estas hembras se utilizaron para evaluar el desempeño reproductivo, mientras que 82 fueron capturadas entre el 1 de febrero y el 14 de abril. En diez mujeres, los úteros se extrajeron o degradaron de forma incompleta y, por lo tanto, estos individuos no se incluyeron en los análisis (consulte la sección "Materiales y métodos"). Para las 159 hembras (96,9%) que potencialmente se reprodujeron en determinados años, el tamaño de la camada se evaluó utilizando el número de embriones de 36 hembras y el número de cicatrices placentarias de 123 hembras. Las cinco hembras restantes mayores de 11 meses (3,1%) no se reprodujeron, ya que no se observaron cicatrices placentarias ni embriones en sus úteros.

El tamaño medio de la camada fue de 5,9 (calculado a partir de un conjunto de datos que combina los resultados de ambos métodos para calcular el tamaño de la camada) y varió de 3 a 11 (SE = 0,11, SD = 1,4). El tamaño de la camada predicho por el GLM varió en relación con el tamaño de la hembra, el estado de infección, la edad al momento del parto y el método de asignación del tamaño de la camada Fig. 1, Tabla 1). El tamaño de la camada aumentó con el aumento del tamaño de la hembra: las hembras con CBL de 55 mm tuvieron 5,0 (IC 95 % 4,4–5,7), mientras que las hembras con CBL de 67 mm tuvieron 6,9 (IC 95 % 6,1–7,9) crías por camada en promedio (p = 0,077) , y las hembras de un año dieron a luz camadas más grandes (6,1, IC del 95 % 5,8–6,3) que las hembras mayores (5,6, IC del 95 % 5,3–5,9; p = 0,0217; Fig. 1). Las hembras infectadas con AMDV dieron a luz camadas significativamente más pequeñas que las hembras no infectadas (5,8, IC del 95 % 5,5–6,0 y 6,3, IC del 95 % 5,9–6,7, respectivamente; p = 0,0461). El tamaño de la camada calculado en base al número de embriones en el útero fue mayor que el calculado en base al número de cicatrices placentarias. El tamaño de la camada varió solo ligeramente entre los parques nacionales; hubo una diferencia significativa en el tamaño de la camada solo entre WMNP y BNP (Fig. 1, Tabla 1).

Tamaño de la camada de visones en respuesta al estado de infección por el virus de la enfermedad de las Aleutianas hembras (AMDV, hembras no infectadas por Uninf e infectadas por Inf), tamaño corporal (longitud condilobasal del cráneo CBL en mm), edad (años o mayores), métodos para evaluar el tamaño de la camada (calculado en la base del número de cicatrices embrionarias o placentarias) y el sitio de estudio (WMNP Warta Mouth National Park, DNP Drawa National Park, BNP Biebrza National Park, NNP Narew National Park). Las barras y el sombreado muestran los intervalos de confianza del 95%.

El número total de descendientes candidatos utilizados en el análisis genealógico fue de 599 en la región NE y 356 en la región NW (955 en total para ambas regiones), pero el número en cada región cada año osciló entre 9 y 118 (un promedio de 68 descendencia/región/año). De las 159 hembras de las que se conocía el tamaño de la camada, 111 fueron capturadas en otoño, lo que habría permitido suficiente tiempo desde el parto para que la hembra hubiera criado crías hasta la independencia. De estos, a 103 hembras se les asignó descendencia en los análisis de pedigrí (de los años 2009–2016), mientras que ocho hembras fueron excluidas del análisis, ya que el número de crías candidatas capturadas en un parque determinado en un año determinado era demasiado bajo (> 10) y asignar descendencia a estas hembras utilizando los análisis de pedigrí podría haber arrojado resultados sesgados. Se asignaron un total de 153 crías a 64 hembras (62% de las hembras analizadas) y el promedio de crías fue de 2,4 hermanos maternos con un rango de 1 a 6. En ningún caso surgieron más cachorros de los análisis genealógicos de los que se contaron en función de las cicatrices placentarias. La proporción promedio de cachorros asignados por camada fue de 0,26 cuando se incluyeron camadas sin cachorros asignados y de 0,42 para camadas con al menos un cachorro asignado.

La probabilidad de asignar al menos una cría a una hembra reproductora dada predicha a partir de GLM no difirió con el estado de infección por AMDV de la hembra. La probabilidad de asignación fue de 0,76 (IC del 95 %: 0,55 a 0,89) para las mujeres no infectadas y de 0,57 (IC del 95 %: 0,45 a 0,68) para las mujeres infectadas. Por lo tanto, el estado de infección no afectó la supervivencia de la camada (p = 0,1148). La probabilidad de asignar al menos una cría a una hembra reproductora se relacionó positivamente solo con el número de crías capturadas en cada parque nacional en cada año, lo que se relacionó con el esfuerzo de sacrificio en varios años (Cuadro 1).

El GLM mostró que la proporción de cachorros asignados durante el análisis de pedigrí en relación con el tamaño de la camada dependía del estado de infección de AMDV hembra y la cantidad de crías candidatas capturadas en un parque nacional determinado en un año determinado (Fig. 2, Tabla 1). Los análisis de pedigrí asignaron una menor proporción de crías en relación con el tamaño de la camada a hembras infectadas (0,21; IC 95 % 0,16–0,28) que a hembras no infectadas (0,35; IC 95 % 0,24–0,47; p = 0,0344). Estos resultados demostraron que sobrevivía un 14% menos de crías en camadas de hembras infectadas que en las de hembras no infectadas. La proporción de crías asignadas a una hembra aumentó a medida que aumentaba el número de crías candidatas capturadas en el parque nacional en un año determinado (Fig. 2). La proporción de crías asignadas a una hembra no dependió de su edad ni difirió entre parques nacionales (Fig. 2, Tabla 1).

Supervivencia de las crías de visón dentro de la camada (proporción de crías asignadas a hembras en relación con el tamaño de la camada) en respuesta al estado de infección por el virus de la enfermedad de las Aleutianas de la hembra (AMDV, hembras no infectadas por Uninf e infectadas por Inf), número de crías candidatas incluidas en el análisis genealógico en cada región (este u oeste), edad de la hembra (hembra de un año o mayor), métodos para evaluar el tamaño de la camada (calculado en función del número de embriones o cicatrices placentarias) y sitio de estudio (WMNP Warta Mouth National Park, DNP Drawa National Park, BNP Biebrza Parque Nacional, Parque Nacional NNP Narew). Las barras y el sombreado muestran los intervalos de confianza del 95%.

Hasta donde sabemos, los resultados del presente estudio son los primeros en mostrar una relación negativa entre una infección por un AMDV que circula en una población salvaje y una reducción de la reproducción en las hembras (reducción del tamaño de la camada y supervivencia de las crías en las camadas). El efecto fue más fuerte en la supervivencia de las crías (14 %) que en el tamaño de la camada (8 %). Nuestros hallazgos también revelaron que el tamaño de la camada estaba relacionado con el tamaño de la hembra (las hembras más grandes tenían camadas más grandes) y la edad (las hembras que se reproducían en su primer año tenían camadas más grandes que las hembras mayores). No hubo diferencias significativas en la supervivencia de toda la camada entre hembras infectadas y no infectadas; por lo tanto, no hubo evidencia de que AMDV cause la mortalidad de camadas enteras, como se observa a menudo en el visón americano criado en granjas. Una gran proporción de hembras en los cuatro parques nacionales se reprodujeron, lo que implica que la infección por AMDV no impidió que las hembras se reprodujeran.

El número de crías en las camadas de visón americano varía mucho: de 2 a 17 crías (normalmente de 4 a 8 crías), con una media de 7 crías por hembra en visón de granja52,54,64. El tamaño medio de la camada en poblaciones salvajes, según el número de cicatrices placentarias o el número de embriones, oscila entre 5,5 y 7,6 crías, y una media de 6,3 crías55,65,66,67,68,69, y nuestros resultados son consistentes con estos hallazgos. La variación en el tamaño de la camada de visones puede estar relacionada con varios factores externos (disponibilidad de alimentos y densidad de población) o características de las madres51,66. Nuestro estudio mostró que el tamaño de la camada dependía de los rasgos de dos madres: su tamaño y edad. En primer lugar, las hembras más grandes tenían en promedio dos crías más que las más pequeñas. Generalmente, las hembras más grandes tienen camadas más grandes en mamíferos10,70,71. Sin embargo, se ha encontrado una relación negativa entre el tamaño corporal de las hembras y el tamaño de la camada en granjas de visones, y la selección artificial de visones con tamaños corporales más grandes ha disminuido el número de crías por hembra72,73,74. En segundo lugar, el tamaño de la camada varió significativamente en relación con la edad de la hembra, y las hembras de un año tuvieron camadas más grandes que las hembras mayores. De manera similar, se ha observado que las hembras de un año tienen camadas más grandes en una población salvaje en Escocia, y los autores de ese estudio sugirieron que esta reducción en el tamaño de la camada evidencia la senescencia de las hembras66. Pero una reducción en el tamaño de la segunda camada de una hembra también podría estar relacionada con la adopción de una estrategia de reproducción conservadora75. Como los costos de reproducción son altos, para aumentar la supervivencia y mantener una masa corporal estable, los visones pueden invertir menos en su segunda camada. Esta explicación está respaldada por observaciones de visones de granja, donde las hembras de dos años en condiciones de alta abundancia de alimentos a menudo tenían camadas que eran más grandes, no más pequeñas8,76,77,78 o que no variaban de las de las hembras de otras edades52,74. Solo unos pocos estudios han demostrado que las hembras de primer año tienen camadas más grandes en comparación con las hembras de segundo y tercer año en visones de granja79,80. En las granjas, se ha observado que las hembras de 7 años experimentan una reducción drástica del tamaño de la camada52, lo que puede indicar la senectud de las hembras de visón a esta edad. Una estrategia de reproducción conservadora es típica de las especies longevas. A lo largo del continuo lento-rápido de la historia de vida, el visón americano se encuentra en el extremo rápido, ya que se caracteriza por una alta fecundidad por unidad de tiempo (p. ej., fecundidad anual), edad temprana en la primera reproducción y una vida útil relativamente corta. También se han descrito reducciones en el tamaño de la camada en relación con el tamaño de la camada anterior en otras especies con estrategia de historia de vida rápida, como las liebres81.

El objetivo principal de nuestro estudio fue analizar la influencia de AMDV en la reproducción del visón. Descubrimos que las hembras salvajes infectadas tienen camadas significativamente más pequeñas que las hembras no infectadas (5,8 frente a 6,3 crías, respectivamente, que es un 8 % menos). Hasta donde sabemos, ningún estudio ha informado aún de una correlación tan negativa entre el estado de infección por AMDV de las hembras y el tamaño de la camada en las poblaciones silvestres. Un estudio realizado en granjas utilizando dos conjuntos de datos diferentes mostró que el AMDV tenía efectos variables en los resultados reproductivos de los visones: en el primer caso, el estudio determinó que el efecto del estado de infección de AMDV hembra en el tamaño de la camada era bajo y no significativo (5,2 frente a 5,1 crías en hembras no infectadas e infectadas respectivamente), y en el segundo, el tamaño de la camada se redujo en un 5% de media en los visones infectados en comparación con los no infectados8. Otros estudios han informado que AMDV puede tener un impacto mucho mayor en la reproducción. El tamaño medio de las camadas de visones en las granjas libres de AMDV fue de 5,8 crías por camada, mientras que en otras donde se confirmó una forma subclínica de DA, el tamaño de la camada fue de solo 3,1–3,4 crías, lo que supone una reducción del 45 %82. El grado en que se reduce el tamaño de las camadas puede depender de la cepa viral y/o la resistencia de la hembra al virus según lo determinado por su genotipo. También es probable que el momento de la infección por AMDV en relación con la fase reproductiva del visón sea importante. La infección por el virus durante el embarazo da como resultado una reducción significativamente mayor en el tamaño de la camada en comparación con la infección antes del apareamiento32. La disminución en el tamaño de la camada en hembras infectadas está de acuerdo con el 'principio de asignación' de tiempo y energía6 y esto puede causar que las hembras infectadas inviertan menos energía en la reproducción y por lo tanto tengan camadas más pequeñas en comparación con las hembras no infectadas83.

El rendimiento reproductivo está relacionado con el tamaño de la camada, pero también con la supervivencia de las crías hasta la independencia. En nuestros análisis, asignamos menos crías a las hembras infectadas que a las no infectadas, lo que demuestra que la tasa de supervivencia de las crías en las camadas de hembras infectadas fue un 14 % más baja que la de las hembras no infectadas. Como las hembras infectadas pueden transmitir el virus a las crías29, la mortalidad de individuos subadultos antes de septiembre/octubre (período en el que se capturaron visones en el campo) en camadas de hembras infectadas puede ser alta. De hecho, el impacto descrito con más frecuencia del AMDV en el rendimiento reproductivo de los visones en las granjas es un aumento en la mortalidad de las crías después del parto. Se ha observado que las hembras infectadas en granjas tienen una mayor tasa de reabsorción embrionaria, muerte y aborto27,29. Además, en las camadas de hembras no infectadas, los estudios han observado que la mortalidad de las crías durante los primeros 45 días es del 6 al 15%, pero en las camadas de hembras de granja infectadas con AMDV aumentó al 30-50%, llegando incluso a más del 90% para altamente cepas virulentas28,33. Estos resultados muestran que la mortalidad de las crías de visón varía entre las diferentes cepas virales. Nuestros resultados sugieren que la infección por AMDV no impidió que la hembra tuviera una camada (97% de las hembras se reprodujeron), ni tampoco causó la mortalidad de toda la camada. En Escocia se observó una proporción similarmente alta de hembras reproductoras, 81%66. En las granjas, sin embargo, la proporción de hembras no reproductoras fue mayor (38%) para las hembras infectadas que para las no infectadas (20%)8.

Nuestros resultados mostraron que la infección por AMDV reduce la aptitud física del visón americano al disminuir la reproducción en un total del 22 %, debido a una reducción en el tamaño de la camada y un aumento en la mortalidad de las crías. Al analizar el efecto de la infección viral en el tamaño de la camada, determinamos el estado de infección por AMDV de las hembras que habían sido sacrificadas en otoño y asumimos que estas hembras habrían tenido el mismo estado de infección durante la primavera anterior. Las hembras podrían haberse infectado potencialmente más tarde en el verano u otoño posterior. Sin embargo, asumiendo que las hembras no infectadas tienen camadas más grandes, incluirlas entre las hembras infectadas (con camadas más pequeñas) solo habría debilitado el efecto negativo observado de la infección viral en el tamaño de la camada. Por lo tanto, considerando este posible sesgo, si se eliminaran todas las hembras con falsos negativos, el efecto de la infección por AMDV habría sido incluso más fuerte que el estimado por nuestro modelo. Estos son los primeros resultados que muestran que la infección viral asintomática tiene un fuerte efecto en el rendimiento reproductivo del huésped. La literatura indica que la infección con virus que no causan mortalidad masiva puede afectar a los huéspedes de varias formas, por ejemplo, reduciendo las tasas de alimentación y migración, o retrasando la reproducción84,85. A pesar de los efectos potenciales de la infección viral en la reproducción, pocos estudios han examinado su impacto en la reproducción en la vida silvestre. Por ejemplo, los cisnes de Bewick (Cygnus columbianus bewickii) infectados con influenza aviar de baja patogenicidad se observaron con crías con menos frecuencia que los cisnes no infectados84. En primates no humanos infectados con el virus Zika y tejones (Meles meles) infectados con Mustelid gammaherpesvirus 1, algunas hembras no logran llevar embarazos a término86,87.

Este estudio avanza nuestra comprensión de las infecciones virales asintomáticas como impulsores de población en la vida silvestre. La reproducción reducida en las poblaciones infectadas con AMDV puede afectar las densidades de población de visones tanto en los rangos introducidos como en los nativos. Se ha observado una disminución de las densidades de visón americano en algunas regiones de Europa y América del Norte24,88, lo que podría verse afectado por un aumento en la prevalencia de AMDV. El efecto del AMDV en la dinámica de la población podría haber sido sustancial, ya que la prevalencia del AMDV es alta en algunos años y regiones: en visones americanos salvajes en Europa se encontró que la prevalencia oscilaba entre el 3 y el 83 %37,40,42, mientras que en los visones nativos poblaciones en Canadá varió del 29 al 94%39,89,90. La prevalencia del AMDV en las poblaciones de visones salvajes también se ve afectada por las intensidades de cría locales de visones, siendo mayor en áreas con un gran número de granjas o con un gran número de visones en granjas37,90. AMDV está muy extendido en visones de granja en todo el mundo y se observan brotes regulares de DA91,92. Por lo tanto, en años y sitios de alta prevalencia en las granjas, la producción reproductiva en visones salvajes puede reducirse severamente, lo que podría ser responsable de las fluctuaciones observadas en el tamaño de las poblaciones salvajes (p. ej., la fluctuación observada en Bielorrusia93).

Nuestros resultados también indican posibles consecuencias de la circulación de AMDV para carnívoros distintos del visón americano como patógenos introducidos con especies invasoras, que pueden convertirse en reservorios, generalmente extendiéndose a las especies nativas94. Por lo tanto, la introducción y el mantenimiento de AMDV en el medio ambiente por parte del visón americano salvaje podría afectar negativamente a los mustélidos nativos al reducir su producción reproductiva. Se ha encontrado evidencia serológica de la presencia de AMDV en la mayoría de los mustélidos en Europa y América del Norte, así como en otros carnívoros, por ejemplo, el mapache (Procyon lotor), el zorrillo rayado (Mephitis mephitis) y el gato montés (Lynx rufus)38,39,43, 95,96. Se ha encontrado que la prevalencia de AMDV en varias especies de carnívoros alcanza hasta el 71%39,43. En los hurones, AMDV causa un síndrome de emaciación similar al del visón americano97; por lo tanto, es probable que AMDV tenga un impacto similar en la producción de reproducción en Mustelids nativos. El impacto de AMDV en el rendimiento reproductivo puede ser especialmente importante para la conservación del visón europeo en peligro de extinción. En España, la prevalencia de este virus aumentó en el visón europeo entre los años 2000 y 2012, aunque de forma no significativa98, pero esto podría acelerar la caída de la población de visones europeos. La prevalencia de AMDV en otras dos especies de mustélidos (la garduña Martes foina y el turón Mustela putorius) también es relativamente alta43, y las poblaciones de ambas especies también podrían verse afectadas negativamente por el contagio de AMDV del visón americano.

Los resultados del presente estudio mostraron que una infección viral asintomática afectó fuertemente la reproducción del huésped. Otros virus también circulan en especies de vida silvestre (en visones, por ejemplo, el virus de la enfermedad de Newcastle, los astrovirus MiAstV o SMS-AstV y el virus del moquillo canino)99,100,101, y si también tienen efectos similares en sus huéspedes, la circulación de virus en las poblaciones podría potencialmente regular dinámica poblacional. La introducción de nuevos virus, como el SARS-COV-2, que se ha registrado en granjas de visones en muchos países y se ha transmitido a visones salvajes102, puede causar una mayor disminución en la producción reproductiva del huésped. La introducción y propagación de nuevos virus entre especies cultivadas e introducidas y su propagación a las especies nativas puede reducir drásticamente la salud del ecosistema. La importancia del enfoque One Health, que considera que la salud de las personas, los animales domésticos y salvajes, las plantas y el entorno más amplio son interdependientes y están estrechamente conectados103, se reafirmó durante este estudio.

En conclusión, hemos demostrado un vínculo negativo entre la infección por AMDV y el tamaño de la camada en las poblaciones de visones salvajes. Más específicamente, nuestros datos sugieren que la infección viral podría afectar gravemente la tasa de supervivencia de las crías dentro de las camadas. Como solo hay evidencia limitada del efecto de AMDV en las poblaciones salvajes de visón americano, este estudio llena un importante vacío de conocimiento. También hemos demostrado que una gran parte de la variación en el tamaño de las camadas entre las hembras estuvo determinada por los rasgos femeninos: el tamaño corporal y la edad. Una comparación de los efectos del AMDV y los rasgos femeninos sobre la reproducción en visones salvajes y de granja arroja luz sobre la acción de la selección natural en la vida silvestre que contrasta con la selección artificial en las granjas. Este estudio ha aumentado nuestra comprensión de las amenazas que plantea la propagación de virus a la vida silvestre desde los animales de granja, destacando que la circulación del virus en la vida silvestre, incluso en ausencia de manifestaciones clínicas, puede ser un importante impulsor de la dinámica de la población en la vida silvestre nativa, incluso en peligro de extinción. especies.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

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El material biológico para el estudio se recopiló durante el proyecto de la UE Life + Polish Important Bird Areas no. LIFE09 NAT/PL/000263. Los autores agradecen a E. Bujko, D. Chilecki, E. Hapunik, A. Niemczynowicz por su asistencia técnica con las disecciones de animales y www.englishpad.pl por corregir el inglés en el manuscrito. El estudio fue apoyado por el Proyecto No. 2016/23/B/NZ8/01010 financiado por el Centro Nacional de Ciencias de Polonia.

Instituto de Investigación de Mamíferos, Academia Polaca de Ciencias, 17-230, Białowieża, Polonia

Andrzej Zalewski, Hanna Zalewska y Marta Kołodziej-Sobocińska

Departamento de Biociencias Veterinarias, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de Helsinki, Agnes Sjöbergin Katu 2, 00790, Helsinki, Finlandia

Jenni ME Virtanen & Tarja Sironen

Departamento de Virología, Facultad de Medicina, Universidad de Helsinki, Haartmaninkatu 3, 00290, Helsinki, Finlandia

Jenni ME Virtanen & Tarja Sironen

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AZ, concibió y diseñó el estudio; AZ, MK-S. material realizado y recopilación de datos, AZ, JMEV, HZ, TS, MK-S. realizó la investigación y el análisis de datos, AZ realizó análisis estadísticos y escribió el manuscrito, Todos los autores revisaron la versión final del manuscrito y dieron su consentimiento para su publicación.

Correspondencia es Andrzej Zalewski.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Zalewski, A., Virtanen, JME, Zalewska, H. et al. La infección viral asintomática se asocia con un menor rendimiento reproductivo del huésped en las poblaciones de visones salvajes. Informe científico 13, 9390 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-36581-8

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Recibido: 06 Abril 2023

Aceptado: 06 junio 2023

Publicado: 09 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-36581-8

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