Comportamiento de apareamiento específico del pangolín malayo (Manis javanica) en cautiverio

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8592 (2023) Citar este artículo

379 Accesos

1 Altmetric

Detalles de métricas

El pangolín es un animal misterioso de la familia Pholidota, Mammalia. El pangolín malayo (Manis javanica) es una de las ocho especies existentes y figura en Manis. Con la rápida disminución del número de pangolines salvajes (Manis spp.), la cría en cautiverio se ha convertido en una forma importante de protegerlos de la extinción. La investigación sobre el comportamiento de apareamiento de los pangolines es un contenido importante para comprender sus características reproductivas y desarrollar el manejo reproductivo. Desde 2016 hasta 2022, se observaron un total de 360 eventos de apareamiento en seis machos y 24 hembras a través de vigilancia de circuito cerrado de televisión (CCTV). Los resultados muestran que los machos no se involucran en un comportamiento de cortejo complejo antes del apareamiento. Además, encontramos que los pangolines machos adoptaron una posición de apareamiento ventrolateral. Una vez que los machos seleccionaron el lado (izquierdo/derecho) del pangolín hembra desde el cual acercarse para aparearse, generalmente permanecieron en el mismo lado para el apareamiento posterior, lo que sugiere que los pangolines machos pueden tener preferencia en la posición de apareamiento. Finalmente, todos los eventos de apareamiento se observaron a los 1,72 ± 1,47 (n = 83, media ± DE) días después de la cohabitación y el tiempo de ajuste antes del apareamiento (desde que el macho toca a la hembra hasta la intromisión) tomó 4,98 ± 3,86 minutos (n = 323). Durante el apareamiento, los machos abrazaron a las hembras y permanecieron inmóviles durante 47,37 ± 10,08 segundos (n = 323), que es el tiempo de reposo de la eyaculación y post-eyaculación. Sorprendentemente, observamos por primera vez dos horas pico de apareamiento, de 19:00 a 22:00 y de 1:00 a 3:00, lo que sugiere que pueden tener preferencia por las horas de apareamiento. Este estudio proporciona nuevos conocimientos sobre el comportamiento de apareamiento de M. javanica y contribuye al desarrollo de medidas científicas de conservación para mejorar la capacidad reproductiva de M. javanica.

Los pangolines son nativos de Asia tropical y subtropical y África subsahariana, con ocho especies existentes reconocidas1,2. De las ocho especies de pangolín existentes, el pangolín malayo (Manis javanica), el pangolín chino (M. pentadactyla) y el pangolín de Palawan (M. culionensis) están en peligro crítico3,4,5, y el primero habita en el sudeste asiático y el sur de la provincia de Yunnan en China4, 6. La caza excesiva y la destrucción del hábitat han provocado una disminución drástica de las poblaciones de pangolines salvajes en todo el mundo4,7; de hecho, las ocho especies de pangolines pasaron del Apéndice II al I de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres en 2016. A medida que la conservación de los pangolines se ha convertido en una preocupación cada vez mayor, la cría artificial también está recibiendo más atención. como una medida importante para la conservación ex situ de los pangolines salvajes. Aunque los pangolines se han mantenido en cautiverio durante más de 160 años, la cría de pangolines en cautiverio sigue siendo un desafío8. Es bien sabido que los pangolines tienen un sistema inmunológico débil en cautiverio9,10,11, por lo que mejorar las técnicas de rehabilitación y reproducción de los pangolines rescatados es de gran importancia para mantener poblaciones artificiales y evitar la extinción de los pangolines. Se han realizado muchos estudios previos sobre el comportamiento de M. javanica, incluidos estudios de la distribución y regularidad de las actividades en condiciones de conservación mixta12, observaciones de comportamiento en condiciones de cautiverio13, sus patrones de comportamiento y presupuesto de tiempo14, así como el área de distribución, la actividad ciclos, y uso de madriguera natal de M. javanica hembra15. El comportamiento copulatorio de los pangolines también ha sido reportado, por ejemplo van Ee (1966) observó apareamiento en el pangolín de Temminck (Smutsia temminckii), en el que el macho montaba a la hembra de lado16. Además, Yu et al. (2016) observaron que M. javanica adopta una postura de ventral a ventral para aparearse con las extremidades fuertemente adheridas durante la cópula17 y Zhang et al. (2020) también estudiaron el comportamiento de apareamiento de dos M. javanica durante un período de reproducción de cinco días y encontraron que su posición de apareamiento era lateral-ventral y clasificaron el sistema de apareamiento como el patrón 9 u 11 según los sistemas de clasificación de Dewsbury y Dixson, respectivamente18. Sin embargo, estos estudios utilizaron tamaños de muestra muy pequeños y períodos de observación cortos. Por lo tanto, las observaciones podrían no ser representativas y precisas. Aquí, analizamos y resumimos sistemáticamente seis años de comportamiento de apareamiento de M. javanica cautiva y en peligro crítico de extinción, para comprender mejor los comportamientos de apareamiento y cómo esto puede influir en su reproducción.

Resumimos seis términos relacionados con el comportamiento de apareamiento, a saber, posición de apareamiento, voluntad de apareamiento, evitación del apareamiento, apareamiento forzado, tiempo de ajuste antes del apareamiento, eyaculación y tiempo de reposo posterior a la eyaculación. A su vez, se describen seis términos técnicos (Cuadro 1).

Antes del apareamiento, los pangolines machos no tienen un comportamiento de cortejo complejo (videos complementarios 1 y 2). Los machos suelen seguir y montar activamente a las hembras. Si la hembra está dispuesta a aparearse, se detendrá y recibirá el apareamiento. En cambio, si la hembra no está dispuesta a aparearse o tiene miedo, se esconderá. Las hembras tienen dos formas de esconderse de los machos: algunas huyen a sus guaridas, mientras que otras bloquean la entrada de sus guaridas con la espalda. A veces, si una hembra de pangolín ha bloqueado la entrada de la guarida, el macho la sacará usando sus extremidades delanteras. Una vez que el macho ha sacado con éxito a parte de la hembra de la guarida, pueden aparearse.

Cuando un macho y una hembra fueron seleccionados al azar para aparearse, abrimos la puerta que conecta las dos áreas activas. Durante el apareamiento, los machos generalmente se montan sobre la espalda de las hembras y sostienen sus abdómenes. Después de eso, los machos movieron sus extremidades anteriores hacia los lados de las hembras, con la mayoría de las hembras acostadas boca abajo o de pie, mientras que algunas yacían de costado. El macho copula en una posición de "paseo lateral" doblando su cuerpo y acercando sus genitales a la hembra. En tres ocasiones de 323 observaciones, la hembra fue volcada por el macho y se acostó de lado. Cuando esto sucedía, el macho se paraba sobre sus patas traseras, se inclinaba y movía a la hembra hacia su lado preferido antes de iniciar el apareamiento (Fig. 1e). Los pangolines machos tardaron 4,98 ± 3,86 minutos (n = 323) en ajustar sus posiciones antes de la intromisión (Tabla complementaria 4). Por ejemplo, cuando WM6 se emparejó con WF5, el tiempo de ajuste fue de aproximadamente 4,3 minutos (22:21:00 a 22:25:20) (Video complementario 1); Cuando WM6 se apareó con la hembra FG10 de la primera generación filial, el tiempo de ajuste se ajustó a 10 minutos (20:42:10 a 20:52:30) (Video complementario 2). Durante el período de apareamiento, los machos sujetaron a sus compañeras con fuerza y tuvieron un tiempo de reposo (el período desde la eyaculación hasta el momento en que cesó la penetración) de 47,37 ± 10,08 segundos (n = 323) (Tabla complementaria 4). Por ejemplo, WM6 se emparejó con WF5 con un tiempo de reposo relativo de 22:25:20 a 22:26:05, con una duración de 45 s (Video complementario 1); WM6 se apareó con la primera generación filial hembra FG10 con un tiempo de reposo relativo de 20:52:30 a 20:53:20, con una duración de 50 s (Video complementario 2). Cuando se completó el apareamiento, el macho soltó el abdomen de la hembra y no la persiguió más, lo que se interpretó como una indicación de la finalización del apareamiento. Curiosamente, si no se observara el tiempo de reposo de aproximadamente 45 s, el macho no liberaría proactivamente a la hembra y continuaría persiguiéndola, lo que indica que el proceso de apareamiento no se completó. Ambos sexos no se olfatearían y no se observaron comportamientos olfativos ni cunnilingus (el acto de tocar la vulva de una mujer con la lengua).

Diferentes posturas de apareamiento observadas en M. javanica en cautiverio. (a) WM9 apareándose con WF14 desde su lado izquierdo (2017/11/19), (b) WM6 apareándose con WF12 desde su lado izquierdo (2017/08/24), (c) WM12 apareándose con WF2 desde su lado derecho ( 17/04/2017), (d) acoplamiento de WM8 con WF10 desde su lado derecho (22/07/2017), (e) acoplamiento de WM6 con WF5 desde su lado izquierdo (08/01/2018), (f) acoplamiento SG7 con WF6 desde el lado izquierdo (2021/05/26), (g) SG14 apareándose con FG24 desde su lado derecho (2022/02/04) (Fotos: Dingyu Yan).

Nuestros datos sugieren que los machos adoptan principalmente la posición de "montar de lado" o "montar del lado del vientre" para aparearse, y que los machos también deciden de qué lado aparearse con las hembras (Videos complementarios 1 y 2). Curiosamente, una vez que un macho había elegido previamente el lado de apareamiento, mantendría la misma posición durante la mayor parte o la totalidad de su apareamiento futuro, lo que sugiere que los pangolines machos pueden tener una preferencia por la posición de apareamiento (Tabla complementaria 2). Por ejemplo, WM6 tuvo 139 eventos de apareamiento con 12 hembras y WM9 tuvo 53 eventos de apareamiento con 10 hembras, y ambos machos se aparearon constantemente con hembras del lado izquierdo (Tabla complementaria 2, Fig. 1a, b, e). WM8 se apareó 57 veces con nueve hembras. De estos apareamientos, 56 ocasiones fueron del lado derecho de la hembra y solo una instancia fue del lado izquierdo. WM12 se apareó 34 veces con una hembra, y todos los apareamientos ocurrieron desde el lado derecho de la hembra (Tabla complementaria 2, Fig. 1c, d). SG7 se apareó 62 veces con diez hembras y SG14 se apareó 15 veces con una hembra (Tabla complementaria 2, Fig. 1f, g).

Según nuestros 360 eventos de apareamiento observados desde octubre de 2016 hasta septiembre de 2022, la mayoría de los eventos de apareamiento ocurrieron entre las 18:00 y las 5:00 (97,8 % del total de apareamientos), con dos horas pico claras de 19:00 a 22:00 y 1: 00 a 3:00, lo que sugiere que estos pueden ser los momentos preferidos por los pangolines para copular (Fig. 2).

Sesgo de la distribución del tiempo de apareamiento de seis machos de M. javanica durante 24 h. Con base en una gran cantidad de estadísticas de frecuencia de apareamiento, se describe la distribución de los tiempos de apareamiento de los machos, así como el tiempo de apareamiento preferido del macho en un día.

Para examinar si los pangolines muestran un comportamiento de apareamiento estacional, analizamos la distribución del tiempo de apareamiento de dos pangolines machos (WM6 y SG7) (Fig. 3). Los resultados mostraron que el apareamiento fue aleatorio y aestacional. También realizamos un análisis de su tiempo de apareamiento. Dado que los pangolines hembras no tienen características de estro, por ejemplo, los genitales de WF5 y FG10 apenas cambian después del apareamiento (Fig. 4). Por lo tanto, no fueron seleccionados para el apareamiento en función de cualquier señal de estro. En cambio, cada pareja de pangolín se seleccionó al azar para el apareamiento. Nuestros datos mostraron que casi todas las hembras comenzaron a aparearse dentro de los cinco días de cohabitación, y la mayoría de los apareamientos ocurrieron en el primer y segundo día de cohabitación. Los pangolines se aparearon de 1 a 5 veces por día (promedio de 1,5; Fig. 5), con 1 a 2 apareamientos por día que representaron el 74,17 % del número total de apareamientos.

Distribución del tiempo de apareamiento de dos machos de M. javanica a lo largo de un año. Basado en los registros de apareamiento de un año de dos pangolines machos.

Forma genital de FG10 y WF5 1–2 días después del apareamiento. FG10: cachorro hembra de ocho meses; WF5: Madre de FG10.

Proporción de la frecuencia de apareamiento de M. javanica cautiva durante los días de apareamiento. 1–5 se refieren al número de apareamientos completos dentro de las 24 h posteriores a la ocurrencia y finalización del apareamiento. Por ejemplo, se registra un total de 500 apareamientos, y el número de apareamientos completados una vez en un día es 200 veces, y la proporción es del 40%, y se requieren 200 días de apareamiento; Se completan 2 apareamientos en un día, y se registran 200 apareamientos, y la proporción es del 40%, lo que requiere 100 días de apareamiento.

Con el fin de explorar la relación entre los parámetros de comportamiento de apareamiento, se utilizó SPSS v.19.0 para analizar las correlaciones por pares entre el número promedio de días entre la cohabitación y el apareamiento, el número de cópulas, el número de camadas producidas y la masa media necesaria para aparearse normalmente. Los resultados muestran que no hubo correlación entre los cuatro parámetros de comportamiento de apareamiento. (Cuadro complementario 3).

Fortalecer la protección de los pangolines es el consenso de todos los gobiernos donde se distribuyen los pangolines. La cría en cautiverio de pangolines confiscados del comercio ilegal para establecer una población artificial sostenible es una de las formas más efectivas de proteger a la especie de la extinción. La tecnología de cría de pangolín es, sin duda, uno de los eslabones más críticos. Solo dominando los métodos de reproducción normal de la especie en cautiverio podemos mejorar la tasa de reproducción de los pangolines y protegerlos mejor. Aquí informamos sobre una encuesta exhaustiva y a largo plazo sobre el comportamiento sexual de M. javanica, en peligro crítico de extinción. En este estudio, se resumió el comportamiento de apareamiento y los resultados mostraron que el apareamiento podría completarse 1,72 ± 1,47 días después de la cohabitación aleatoria. No hay un comportamiento de cortejo complejo antes del apareamiento y el proceso de apareamiento es relativamente simple, que depende principalmente de la iniciativa del macho, y no hay un comportamiento de lamido genital después del apareamiento. Las hembras no tienen características evidentes de estro durante el apareamiento (Fig. 4), y las hembras pueden aparearse con los machos en cualquier momento, incluso durante el embarazo. Además, nuestro artículo publicado que resume el efecto de apareamiento muestra que alrededor del 50% de las hembras se aparearon durante el embarazo. Algunas hembras no gestantes quedan preñadas hasta en un 80% durante su primera convivencia y cópula. Por tanto, es una estrategia reproductiva especial y eficaz para las hembras de esta especie aparearse en cualquier momento y quedar preñadas. Esto compensa la baja movilidad de la especie, el aislamiento, la naturaleza solitaria, los hábitos de alimentación inusuales y el hecho de que la mayoría de las hembras producen una cría por camada.

El método de apareamiento más típico en los mamíferos es el estilo "ventral a dorsal"19. De acuerdo con las observaciones en estudios previos, encontramos que M. javanica adopta la postura de apareamiento "el macho monta a la hembra de lado" 16,20. Creemos que tener un lado preferido desde el cual iniciar el apareamiento puede ayudar a los pangolines machos a alinear su pene. Una vez que un macho ha seleccionado un lado preferido desde el cual iniciar el apareamiento, generalmente selecciona el mismo lado en futuros apareamientos. Esto es cierto para la generación salvaje, así como para los machos de la generación filial criados en el centro. Además, incluso si el M9 sin cola (cola extirpada quirúrgicamente debido a una infección) permanece en el mismo lado, este comportamiento de apareamiento del lado fijo del macho es interesante y raro. De hecho, es muy difícil que los pangolines se apareen con éxito. Los machos tardaron más (4,98 ± 3,86 min) en adaptarse desde tocar a las hembras hasta la penetración. Hay tres razones principales para esto. Primero, tanto los machos como las hembras tienen colas anchas. En segundo lugar, el genital de la hembra está cerca del ano, que está rodeado de glándulas que sobresalen y el ano está en el medio de las glándulas. En tercer lugar, no hay hinchazón ni evaginación de los genitales femeninos durante el apareamiento, como en los cerdos21, los perros22 y las civetas23. Nuestros datos sugieren que los pangolines no exhiben un apareamiento estrictamente estacional, ya que se registraron apareamientos todos los meses. Esto es consistente con estudios previos que no mostraron estacionalidad en la reproducción 24,25,26.

Estudios previos aplicaron el sistema Dewsbury y el sistema Dixson para definir los patrones de apareamiento de civetas cautivas y burros salvajes mongoles en reservas naturales27,28. El patrón de apareamiento de M. javanica se ajusta al tipo 15 en el sistema de Dewsbury, sin lazos mecánicos entre los genitales, sin empuje pélvico después de la penetración, un solo evento de intromisión y múltiples eventos de eyaculación29. Dado que los pangolines machos se aparearon durante menos de un minuto, sus patrones de apareamiento también se asignan al tipo 16 en el sistema Dixson, que no muestra bloqueo, tics, evento de intromisión única y tiempo de espera breve30. Zhang et al. (2020) también estudiaron el comportamiento de apareamiento del botón de oro de Java y clasificaron el sistema de apareamiento como el modo 9 u 11 según los sistemas de clasificación de Dewsbury y Dixson, respectivamente17. Sin embargo, estos estudios solo utilizaron un hombre y una mujer en su muestra, y el período de observación fue de solo 5 días. Dada la gran cantidad de datos que registramos sobre eventos de apareamiento, puede haber más confianza en nuestros resultados.

Sorprendentemente, somos los primeros en reportar dos horas pico preferidas (19:00–22:00 y 1:00–3:00) para que los pangolines copulen. Todos los pangolines se aparearon entre las 17:00 y las 08:00, pero la frecuencia de apareamiento fue mayor durante estos dos picos. En particular, cada apareamiento masculino básicamente sigue dos patrones de tiempo pico (Fig. 2). Este es un fenómeno interesante, y por qué existe tal fenómeno necesita más investigación. Además, nuestro hallazgo es ligeramente diferente de un estudio anterior, que encontró que todos los M. javanica se aparearon entre las 20:00 y las 08:0018. Debido al gran tamaño de muestra de este estudio (360 eventos de apareamiento), los resultados de este estudio tienen una mejor resolución al analizar los tiempos preferidos de cópula del pangolín.

A través de la investigación, hemos obtenido las reglas de comportamiento del apareamiento de los pangolines y hemos llegado a la conclusión de que los pangolines en cautiverio no tienen características obvias de estro o un período de estro estricto. Se aparearon hembras que cohabitaron al azar, algunas incluso durante el embarazo. El proceso de apareamiento es simple y el tiempo de apareamiento es corto, pero con un largo tiempo de preparación para el apareamiento, y existe un tiempo máximo de apareamiento preferido. Por lo tanto, en el manejo reproductivo de los pangolines, mientras los machos estén dispuestos a aparearse, el tiempo de cohabitación con las hembras puede reducirse a menos de 5 días, lo que puede mejorar la eficiencia de apareamiento de los machos que estén dispuestos a aparearse. Se recomienda que las hembras permanezcan cohabitando con los machos durante 1 o 2 meses después de su primer apareamiento para aumentar su tasa de concepción26. Y, para poder observar el comportamiento de apareamiento sin puntos ciegos, diseñamos la guarida para que el apareamiento no se pueda realizar dentro de la guarida. El tamaño de la guarida en invierno y verano es de 40 × 35 × 28 cm, y la longitud de la cabeza y la cola del macho es de 85 a 110 cm y la de la hembra de 70 a 90 cm. Además, la cola del pangolín es lo suficientemente ancha como para que el apareamiento sea imposible. Diseñamos un campo de actividad fuera de la guarida (jaula, 120 × 80 × 50 cm), la jaula no está cubierta, para garantizar que el monitoreo de video no se vea afectado y se pueda registrar el comportamiento reproductivo. También hemos diseñado vallas interiores y exteriores que imitan a las silvestres, que aún no se han puesto en uso, lo que podría restaurar en gran medida el comportamiento salvaje y mejorar la eficiencia del apareamiento exitoso. Además, los resultados también muestran que las hembras pueden aparearse y concebir durante el embarazo, por lo que se sugiere que una hembra puede manipularse artificialmente para aparearse con diferentes machos para aumentar la tasa de concepción. Los machos y las hembras se mezclan en cautiverio, y el tiempo de alimentación debe evitar el tiempo máximo de apareamiento para reducir la interferencia, mejorando así la tasa de éxito del apareamiento y proporcionando una base importante para el manejo reproductivo de los pangolines. Mientras tanto, no está claro si los pangolines cautivos y salvajes comparten características de comportamiento de apareamiento similares. Por lo tanto, replicar este estudio en poblaciones de pangolines silvestres para confirmar aún más sus patrones de apareamiento puede proporcionar una referencia para el estudio del comportamiento reproductivo de los pangolines silvestres. Finalmente, los resultados de este estudio indican que no existe una correlación entre los parámetros del comportamiento de apareamiento y se necesitan más estudios.

Este proyecto fue aprobado por el Departamento Forestal de la Región Autónoma de Guangxi Zhuang, Provincia de Guangxi (permiso de domesticación y cría de animales salvajes protegidos clave nacional; número de permiso: A2016008). Todos los trabajos y protocolos fueron aprobados por el Comité de Ética en Biología del Instituto de Investigación Forestal de Guangxi [Número de referencia: GXFI (A2016006)]. Todos los métodos se llevaron a cabo de acuerdo con las directrices pertinentes y las directrices ARRIVE.

Los animales de experimentación en este estudio fueron seis machos y 24 hembras M. javanica. Entre ellos, 14 hembras y cuatro machos fueron confiscados a traficantes por agentes del orden entre septiembre de 2013 y abril de 2016, mientras que 12 hembras y dos machos (SG7 y SG14) nacieron en cautiverio entre mayo de 2016 y julio de 2020 (Tabla complementaria 1).

El estudio se llevó a cabo en el "Centro de Rescate y Cría de Pangolín" (PRBC) del Instituto de Investigación Forestal de Guangxi, Nanning, China. PRBC se encuentra en la latitud 22,9 ° norte, con temperaturas en enero (el mes más frío) con un promedio de 12,8 ° C. El alojamiento, la crianza y el cuidado de los pangolines malayos en PRBC se han descrito en nuestros estudios previos26. Como M. javanica habita en ambientes tropicales, los mantuvimos en jaulas interiores que constaban de tres áreas: un área de actividad, una guarida de madera aislada para el invierno y una guarida subterránea para el verano. Cada pangolín se mantuvo en una sola jaula, con un área de actividad de 120 cm × 80 cm × 50 cm. Cada jaula estaba equipada con malla de alambre (2,5 cm × 5,0 cm) que ayudó a mantener la jaula limpia. La pequeña guarida de invierno de madera (40 cm × 35 cm × 28 cm) estaba equipada con un termostato, y la dimensión de la guarida de verano subterránea era de unos 40 cm × 35 cm × 28 cm. Y, para poder observar el comportamiento de apareamiento sin puntos ciegos, diseñamos la guarida para que el apareamiento no se pueda realizar dentro de la guarida. El tamaño de la guarida en invierno y verano es de 40 × 35 × 28 cm, y la longitud de la cabeza y la cola del macho es de 85 a 110 cm y la de la hembra de 70 a 90 cm. Además, la cola del pangolín es lo suficientemente ancha como para que el apareamiento sea imposible. Diseñamos un campo de actividad fuera de la guarida (jaula, 120 × 80 × 50 cm), la jaula no está cubierta, para garantizar que el monitoreo de video no se vea afectado y se pueda registrar el comportamiento reproductivo. La temperatura interior no se reguló, excepto la temperatura de la guarida de invierno aislada que se mantuvo entre 24 y 26 ℃ durante el invierno. Estas configuraciones permitieron a los pangolines seleccionar qué madriguera usar de acuerdo con las diferentes estaciones y temperaturas interiores. Por ejemplo, prefieren dormir en la guarida aislada de invierno cuando la temperatura interior es baja (p. ej., < 23 °C), pero prefieren la guarida subterránea de verano cuando la temperatura interior es alta (p. ej., > 25 °C). Para minimizar el riesgo de infecciones, todas las jaulas se limpiaron mensualmente y las madrigueras se desinfectaron con un soplete de gas y todos los pangolines recibieron una dieta artificial que consistía en polvo de hormiga negra, polvo de pupas de gusanos de seda, polvo de gusanos de la harina, polvo de proteína de soya, lodo de termitas y una pequeña cantidad de complejo vitamínico26. La comida se mezcló con agua y luego se mezcló en un líquido. Los pangolines se alimentaron con 250 a 400 ml de comida una vez al día durante el período de 17:00 a 20:00. Se proporcionó agua limpia en un recipiente separado. Todos los alimentos se almacenan en un ambiente seco e higiénico para minimizar el crecimiento de patógenos. Al final del proyecto, todos los pangolines vivos permanecerán en nuestro centro para la investigación a largo plazo.

Desde octubre de 2016 hasta septiembre de 2022, se utilizaron cámaras de televisión de circuito cerrado (CCTV) infrarrojas de gran angular para observar el comportamiento de apareamiento de M. javanica durante el día y la noche. Dado que el mecanismo de celo de las hembras de pangolín sigue sin conocerse, las hembras de pangolín no se seleccionaron para el apareamiento en función de los signos de celo. En cambio, seleccionamos periódicamente un pangolín macho y una hembra al azar y los alojamos en jaulas adyacentes para el apareamiento. Las puertas de estas jaulas adyacentes se abrieron y la cámara infrarroja monitoreó continuamente ambas jaulas en su totalidad en tiempo real. La fecha, la hora y el método de apareamiento se determinaron mediante reproducción de video. Algunas de las repeticiones no se grabaron debido a las resonancias del equipo, por lo que hubo 323 registros detallados de apareamiento y los 37 restantes registraron solo fechas de apareamiento. La postura típica de apareamiento ayudaba a determinar si un macho eyaculaba o no y si terminaba de aparearse (Fig. 1). El intervalo máximo hasta el apareamiento y el intervalo diario para el apareamiento se determinaron después de considerar todos los eventos de apareamiento. La finalización de la eyaculación se determinó en base a las acciones de apareamiento observadas. Cualquier cambio en el comportamiento de apareamiento del macho se registró mientras se apareaba con la misma hembra o con una hembra diferente.

Se registraron un total de 360 eventos de apareamiento desde octubre de 2016 hasta septiembre de 2022. La información registrada incluye principalmente la identificación del individuo apareado, la fecha de apareamiento, la hora de apareamiento y la producción posterior. La media y la desviación estándar de todas las observaciones (n = 360) se calcularon utilizando el paquete de software SPSS v. 19.0 (IBM, Armonk, NY, EE. UU.). La tabla de información de emparejamiento y el gráfico de análisis relacionado fueron elaborados por Microsoft Office Excel 2016.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado [y sus archivos de información complementarios].

Gaudin, TJ, Emry, RJ & Wible, JR La filogenia de los pangolines vivos y extintos (Mammalia, Pholidota) y taxones asociados: un análisis basado en la morfología. J. Mamm. Evol. 16, 235–305. https://doi.org/10.1007/s10914-009-9119-9 (2009).

Artículo Google Académico

Gaubert, P. et al. La filogenia completa de los pangolines: aumento de los recursos para el rastreo molecular de los mamíferos más traficados en la Tierra. J. Hered. 109, 347–359. https://doi.org/10.1093/jhered/esx097 (2018).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Challender, D. et al. Manis pentadactyla (versión de fe de erratas publicada en 2020). en la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN 2019: e.T12764A168392151. Consultado el 4 de enero de 2022 (2019).

Challender, D. et al. Manis javanica. en la Lista Roja de Amenazados de la UICN: e.T12763A123584856. Consultado el 27 de diciembre de 2021 (2019).

Schoppe, S., Katsis, L. y Lagrada, L. Manis culionensis. en la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN: e.T136497A123586862. Consultado el 27 de diciembre de 2021 (2019).

Chong, J. l. et al. Pangolines: ciencia, sociedad y conservación (eds. Daniel, WS, Challender, HCN y Waterman, C.). Cap. 6. 89–108 (Prensa académica, 2019).

Challender , DWS , Heinrich , S. , Shepherd , CR & Katsis , LKD Pangolines: ciencia, sociedad y conservación (eds. Challender , DWS , Nash , HC & Waterman , C. ). Cap. 16. 266 (Prensa académica, 2019).

Mimbre, LV et al. Pangolines: Ciencia, Sociedad y Conservación (eds. Daniel, WSC, Nash, HC & Waterman, C). Cap. 28. 454–455 (Prensa académica, 2019).

Choo, SW et al. Genomas de pangolín y la evolución de las escamas y la inmunidad de los mamíferos. Genoma Res. 26, 1312-1322 (2016).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Hua, L. et al. Cría de pangolines en cautiverio: estado actual, problemas y perspectivas de futuro. Zookeys 507, 99–114. https://doi.org/10.3897/zookeys.507.6970 (2015).

Artículo Google Académico

Hoyt, R. Actas de la Conferencia Nacional de AAZPA. 107–134 (2016).

Wang, H., Zhang, X., Bao, Y., Li, H. y Gong, K. Presupuesto de tiempo y patrón de actividad de la cautiva mixta Manis javanica. Mentón. J. Ecol. 34, 1407–1412 (2015).

CAS Google Académico

Yan, D. et al. La observación del comportamiento de los pangolines en cautiverio. Mentón. J. Wildl. 36, 166–170 (2015).

Google Académico

Challender, D., Thai, NV, Jones, M. & May, LJZB Presupuestos de tiempo y patrones de actividad de los pangolines de Sunda (Manis javanica) en cautiverio. Zoológico Biol. 31, 206–218 (2012).

Artículo PubMed Google Académico

Lim, NTL & Ng, PKL Área de distribución, ciclo de actividad y uso de la guarida natal de una hembra de pangolín de Sunda Manis javanica (Mammalia: Pholidota) en Singapur. De lo contrario. Especificaciones. Res. 4, 233–240. https://doi.org/10.3354/esr00032 (2008).

Artículo Google Académico

Ee, CAV Una nota sobre la crianza del pangolín del cabo Manis temniincki en el zoológico de bloemfontein. En t. Zoológico Yearb. 6, 163–164. https://doi.org/10.1111/j.1748-1090.1966.tb01734.x (1966).

Artículo Google Académico

Yu, J., Peng, J., Liao, G., Jiang, F. & Ma, X. Una observación sobre el comportamiento de apareamiento y un registro de nacimiento y crecimiento del cachorro en cautiverio Manis javanica. J. Universidad Normal de Chongqing. (Ciencia Nacional) 1, 33–36 (2016).

Google Académico

Zhang, F. et al. Comportamiento reproductivo del pangolín de Sunda en cautiverio (Manis javanica Desmarest, 1822). Zoológico Biol. 39, 65–72. https://doi.org/10.1002/zoo.21526 (2020).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Anne, B. & Patricia, W. La Enciclopedia Internacional de la Sexualidad Humana || Sexualidad de primates. 861–1042. https://doi.org/10.1002/9781118896877.wbiehs375 (2015).

Panda, S. & Mohapatra, RK Cría, comportamiento y cría para la conservación del pangolín indio. Folia Zool. En t. J. Vertebratol. 63, 73–80 (2014).

Google Académico

Kongsted, AG & Hermansen, JE El comportamiento de apareamiento y el desempeño reproductivo en un sistema de apareamiento de múltiples sementales para cerdos. Teriogenología 69, 1139–1147. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2008.01.030 (2008).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Beaver, BV Comportamiento de apareamiento en el perro. Veterinario. clin. N Am. 7, 723–728. https://doi.org/10.1016/s0091-0279(77)50084-6 (1977).

Artículo CAS Google Académico

Jia, Z., Jiang, Z. & Wang, Z. Observación sobre los comportamientos de la civeta de palma enmascarada en la temporada reproductiva. Acta Theriol. 20, 109–115. https://doi.org/10.16829/j.slxb.2000.02.004 (2000).

Artículo Google Académico

Zhang, H. et al. Rastreo molecular de escamas de pangolín confiscadas para la conservación y el control del comercio ilegal en el sudeste asiático. globo Ecol. Conservar 4, 414–422. https://doi.org/10.1016/j.gecco.2015.08.002 (2015).

Artículo Google Académico

Zhang, F. et al. Mantener y criar los pangolines de Sunda rescatados (Manis javanica) en cautiverio. Zoológico Biol. 36, 387–396. https://doi.org/10.1002/zoo.21388 (2017).

Artículo PubMed Google Académico

Yan, D. et al. Cría exitosa en cautiverio de una población de pangolín malayo hasta la tercera generación filial. común Biol. 4, 1212. https://doi.org/10.1038/s42003-021-02760-4 (2021).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Jia, Z., Jiang, Z. & Wang, Z. Observación sobre los comportamientos de la civeta de palma enmascarada en la temporada reproductiva. Acta Theriol. Pecado. 20, 108–115 (1999).

Google Académico

Jie, ZL et al. Observación del comportamiento reproductivo del asno salvaje asiático (Equus hemionus hemionus). Mentón. J. Zool. 51, 717–723 (2016).

Google Académico

Dewsbury, DA Patrones de conducta copulatoria en mamíferos machos. P. Rev. Biol. 47, 1–33. https://doi.org/10.1086/407097 (1972).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Dixson, AF Primate Sexualidad. Cap. 3 (Prensa de la Universidad de Oxford, 1998).

Descargar referencias

Nos gustaría agradecer al Departamento de Protección de la Vida Silvestre de la Administración Estatal de Silvicultura y Pastizales, la Asociación de Protección de la Vida Silvestre de China y la Oficina Forestal de Guangxi por la financiación y el apoyo total a lo largo de este estudio. También agradecemos al Centro de Monitoreo de Enfermedades Epidémicas e Investigación de Rescate de Vida Silvestre Terrestre de Guangxi por proporcionar animales para este estudio. También agradecemos a Darren Pietersen, PhD de la Universidad de Pretoria por editar el texto en inglés de un borrador de este manuscrito. Este estudio fue financiado por la Nature Science Foundation de Guangxi (2018GXNSFAA294066), la Administración Forestal Estatal de China (Número de referencia: 2019072), la Oficina Forestal de Guangxi (Números de referencia: GL2018kt-17 y GL2020kt-25).

Estos autores contribuyeron por igual: Dingyu Yan y Xiaobing Guo.

Instituto de Investigación Forestal de Guangxi, Nanning, 530002, Guangxi, República Popular de China

Dingyu Yan, Xiaobing Guo, Xiangyan Zeng, Miaomiao Jia, Shanghua Xu y Baocai Li

Instituto de Investigación Veterinaria de Guangxi, Nanning, 530001, Guangxi, República Popular China

li-tao

Asociación China para la Conservación de la Vida Silvestre, Beijing, 100714, República Popular China

Xiaoting Wang, Lun He, Mingzhe Li y Zhiming Guo

Centro de Investigación de Rescate de Vida Silvestre Terrestre y Monitoreo de Enfermedades Epidémicas de Guangxi, Nanning, 530003, Guangxi, República Popular de China

Peng Zeng, Shousheng Li y Yongjie Wei

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

DY concibió este proyecto. DY, XG, XZ, MJ y LT realizaron experimentos y recopilaron datos. DY y XG realizaron análisis e interpretación de datos. DY, XG, MJ y SX escribieron el manuscrito. XW, LH, ML, ZG, BL, PZ, SL y YW revisaron el manuscrito.

Correspondencia a Dingyu Yan.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Vídeo complementario 1.

Vídeo complementario 2.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Yan, D., Guo, X., Zeng, X. et al. Comportamiento de apareamiento específico del pangolín malayo (Manis javanica) en cautiverio. Informe científico 13, 8592 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35391-2

Descargar cita

Recibido: 07 Diciembre 2022

Aceptado: 17 de mayo de 2023

Publicado: 26 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35391-2

Cualquier persona con la que compartas el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, un enlace para compartir no está disponible actualmente para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenido Springer Nature SharedIt

Al enviar un comentario, acepta cumplir con nuestros Términos y Pautas de la comunidad. Si encuentra algo abusivo o que no cumple con nuestros términos o pautas, márquelo como inapropiado.